王竹鸣的早期生涯始于1982年9月至1986年9月，在长安大学（西安公路交通大学）工程力学专业攻读本科。这段期间，他积累了扎实的理工科学术基础。1986年9月，他进入西安冶金建筑学院建筑工程系深造，进一步提升了自己的专业知识。1989年1月，王竹鸣正式步入工作岗位，服务于苏州市公路管理处，最初担任助工，随后逐步晋升为工程技术科副科长。1993年，他担任苏州市公路管理处的处助理，并在同年转任苏州东吴交通工程公司经理，积累了丰富的管理经验。从1995年8月到1997年12月，王竹鸣的职务逐步提升，先后担任苏州市交通局局长助理、市政府副秘书长和市府办党组成员，显示了他在行政管理领域的迅速成长。1997年底，他担任苏州市交通局党委书记，1998年1月至2001年6月期间，他同时担任苏州市交通局局长和党委书记，还兼任过苏州港务管理局局长。2001年6月后，王竹鸣的职责范围进一步扩大，他先后任中共昆山市委副书记、代市长，中共苏州国家高新技术产业开发区工委副书记、管委会主任，虎丘区委副书记、区长，工委书记、虎丘区委书记和区人大常委会主任。2010年7月，他专注于区人大常委会主任的工作。2011年3月，他转任江苏省太仓港港口开发区党工委副书记、管委会主任，并在2012年7月成为苏州市政府的党组成员。
